В 16 лет Игорь становится футболистом дубля ПФК ЦСКА, юношеской и молодежной сборных России. А спустя год дебютирует и в основном составе армейцев. В премьер-лиге первый матч он сыграл 31 мая 2003 года на выезде против «Крыльев Советов». Армейцы победили — 2:0, а сам он отразил пенальти на последних минутах встречи.

В 2004 году Акинфеев дебютирует в сборной России, став одним из самых молодых голкиперов за всю историю выступления национальной команды. Проходит год, и Игорь становится в сборной безоговорочным номером один.

2005-й год блестяще складывается для армейского клуба и его вратаря: победа в Кубке УЕФА, Кубке России и чемпионате страны делает армейцев обладателями своеобразного золотого хет-трика. Признание заслуг наших футболистов перед страной после триумфа на европейской арене чуть позже выразится во вручении им Орденов Дружбы.

6 мая 2007 года в матче с «Ростовом» Акинфеев получил тяжелую травму — разрыв передней крестообразной связки — и выбыл практически до конца сезона. Однако сезон-2008 армейский голкипер начал в неплохой форме и вернул себе первый номер в сборной России, а также был назначен капитаном армейцев. В этом же году Игорь стал самым молодым вратарем России, который отыграл 100 матчей «на ноль», а на Евро-2008 оказался лучшим голкипером по числу отраженных ударов.

Последующие годы принесли Игорю Акинфееву новые громкие титулы в составе ПФК ЦСКА. В 2009-м он в очередной раз становится обладателем Кубка и Суперкубка России, а в 2011-м завоевывает еще один Кубок страны. Вскоре после этого, в августе 2011-го, наш вратарь получает еще одно повреждение ПКС, однако в интервью официальной клубной телепрограмме «Планета ЦСКА» обещает «вернуться на поле еще более сильным, чем был до этого» и свое обещание держит. Уже весной следующего года Акинфеев вновь занимает место в воротах ПФК ЦСКА, возвращается в сборную страны и едет на Евро-2012.

В 2013-м армейская команда, ведомая своим капитаном, добывает для болельщиков все три российских футбольных трофея, а сам он признается лучшим футболистом года по версии РФС и в седьмой раз в карьере получает приз «Вратарь года» имени Льва Яшина, вручаемый журналом «Огонек».

Сезон-2013/14 приносит армейцам еще один титул чемпионов — уже пятый в карьере Игоря. Летом того же года наш вратарь поднимает над головой шестой Суперкубок страны. 

В последующих сезонах наш капитан неизменно выступал на привычном для себя высоком уровне. Один за другим падали рекорды выдающихся отечественных вратарей — Льва Яшина (по количеству сухих матчей в чемпионате страны) и Рината Дасаева (по количеству матчей и сухих матчей за национальную сборную).

В 2016 году Игорь и его команда вновь сделали ПФК ЦСКА лучшим клубом страны. Драматическая развязка турнира случилась в последнем туре в Казани — армейцев в случае осечки обгонял «Ростов», легко расправившийся с «Тереком», армейцы же, напротив, встретили ожесточеннейшее сопротивление «Рубина».

Такие двойные сейвы, как сделал наш капитан на 86-й минуте после ударов Игоря Портнягина и Дениса Ткачука, навсегда входят в историю и вспоминаются болельщиками даже через десятилетия. Благодаря этим великолепнейшим спасениям армейцы сумели сохранить счёт 1:0 и завоевать очередное «золото» российского первенства.

В сезонах-2016/17 и 2017/18 уверенная игра Акинфеева помогла коллективу дважды завоевать «серебро» премьер-лиги, после чего он отбыл в состав национальной сборной для выступления на ЧМ-2018.